讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯(沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音)携手蜘蛛格温(海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音),穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命,迈尔斯誓言打破命运魔咒,找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099(奥斯卡·伊萨克 Oscar Is aac 配音)所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突,一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响!亨特·莎弗饰演斯诺的堂姐兼知己蒂格里斯·斯诺,引导他并在道德等各方面为他提供建议,詹森·舒瓦兹曼饰演第十届饥饿游戏的主持人Lucretius “Lucky” Flickerman,也是正传中凯撒(斯坦利·图齐饰)的祖先,彼得·丁拉基饰演学院院长Casca Highbottom,他制定游戏规则、决定学员命运。
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